Foleys Kariere begann in den 1980er Jahren, schon seinen zweiten Film stellte er auf der Berlinale vor. Für das Drama „Glengarry Glen Ross“ um den harten Konkurrenzkampf in einem Chicagoer Immobilienbüro holte James Foley in den 90er Jahren Stars wie Jack Lemmon und Al Pacino vor die Kamera. Außerdem inszenierte er viele Folgen der Streaming-Serie „House of Cards“. Für die Sängerin Madonna inszenierte Foley mehrere Musikvideos und holte sie auch für die Komödie "Who’s That Girl" vor die Kamera.